Экспозиция расположена в залах первого этажа Южного корпуса историко-архитектурного комплекса ХVIII-XIX вв. «Конный двор». Ее экспонаты отражают основные этапы формирования архитектурного ансамбля Лавры в контексте наиболее ярких событий прошлого. Различные периоды в жизни памятников с документальной точностью воспроизводят серии объемных и графических реконструкций, расположенных во всех залах экспозиции. Большинство представленных материалов выполнено такими известными архитекторами как И.В. Трофимов, В.И. Балдин, А.Г. Устинов, Б.Д. Комаров и др., в течение многих лет занимавшихся восстановлением, реставрацией и консервацией памятников Троице-Сергиевой лавры.

Первый зал экспозиции представляет начальный период формирования монастырского ансамбля на фоне бурных исторических событий ХIV-ХV вв. Основанный в 40- гг. ХIV века Троице-Сергиев монастырь сыграл огромную роль в становлении московского государства. Преподобный Сергий Радонежский, основатель и первый игумен монастыря, стал одним из наиболее ярких символов русской духовности и патриотизма, нравственной опорой не только для современников, но и для последующих поколений.

Материалы зала характеризуют монастырь как один из ярких центров древнерусской культуры. В центре - макет монастыря ХV века, который позволяет реально ощутить масштаб и пленительную красоту обители, в сооружении зданий которой принимали участие выдающиеся мастера. К числу выдающихся памятников этого времени относится каменная икона Богоматери, связанная, видимо, с именем выдающегося скульптора и архитектора Василия Ермолина

В экспозиции представлены материалы по истории книжного дела: рукописи, древние книги, иконы, азбука, письменные принадлежности, реконструкция «уголка писца». В начале ХV века в монастыре работал выдающийся древнерусский писатель Епифаний Премудрый, автор Жития Преподобного Сергия.

Cо временем сложилась обширная библиотека, созданная при участии иноков обители. Один из них - Максим Грек - талантливый писатель и публицист ХVI века, опальный мудрец, сосланный в монастырь. Он провел в нем последние годы своей жизни и здесь же погребен. Экспозицию музея украшает икона XVII века с изображением Максима Грека, хотя официально канонизирован он был значительно позже.